Los orígenes del aeródromo de Villafría se remontan a la década de 1920, cuando se estableció en Gamonal un pequeño destacamento aeronáutico que cumplió su misión hasta que los adelantos de la aeronáutica lo dejaron pequeño. Tras esto, el gobierno del Rey Alfonso XIII creó por Real Decreto de 19 de julio de 1927 el aeropuerto nacional de Villafría de Burgos. El 3 de enero de 1928, el Consejo de Ministros aprobó la construcción del aeropuerto burgalés y, el día 15 del mismo mes, el Ayuntamiento de Villafría acordó ceder al Consejo Superior de Aeronáutica Militar el campo denominado Gorreñal para construir allí el aeropuerto. A partir de 1936, los campos de Gamonal y Villafría unen sus instalaciones con lo que pasan a formar una sola infraestructura aeronáutica.
El 8 de agosto de 1941, el Ayuntamiento de Burgos acuerda adquirir una finca rústica de casi 300.000 metros cuadrados que forma parte del antiguo monte de Gamonal; el 10 de noviembre, la alcaldía ofrece estos terrenos al Ministerio del Aire. El 6 de diciembre, un decreto otorga carácter de urgencia a la instalación de servicios y ejecución de obras en los campos que se trataba de unir definitivamente.
Por cierto que en Burgos nació el Ministerio del Aire después de la guerra civil, al modernizar los efectivos del Servicio de Aeronáutica Militar creados por el rey Alfonso XIII en 1910, que a su vez eran herederos del Servicio Militar de Aerostación, dependiente entonces del Cuerpo Militar de Ingenieros, fundado por el mismo monarca.
El 21 de julio de 1949 comenzó sus actividades la Milicia Aérea Universitaria, tras lo que se formarían 22 promociones en sus instalaciones, entregándose en 1971 los despachos de la última. El aeródromo de Villafría se abrió al tráfico civil en el otoño de ese mismo año. En 1973 se constituye el que hoy es Real Aeroclub de Burgos. Desde entonces, y durante el período estival, el aeropuerto ha albergado diversas actividades docentes y de entrenamiento.
En el mes de agosto de 1995, el Ministerio de Defensa firmó un convenio con el Ayuntamiento de Burgos por el que se cedían las instalaciones del aeródromo de Villafría para uso exclusivamente civil. El 20 de octubre de 2000 fue declarado de interés general, reservándose el Estado su gestión directa a través de Aena.
El 3 de julio de 2008, el aeropuerto se puso en servicio para operar vuelos comerciales. Para ello, Aena llevó a cabo una serie de actuaciones, entre las que destacan la construcción de un nuevo edificio terminal, con aparcamiento de vehículos, un edificio multiservicios, una nueva pista y una plataforma de estacionamiento de aeronaves.
En el mes de noviembre de 2009, el Aeropuerto de Burgos obtuvo el Certificado de Gestión Medioambiental ISO 14.001, otorgado por AENOR. La concesión reconoce y valida internacionalmente el esfuerzo y las actuaciones que el aeropuerto lleva a cabo en el área medioambiental.
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